Luminance contrast: stimulus energy or basic feature? Evidence for non-monotonic luminance contrast tuning and contrast-invariant behaviour in V4 neurons

Il contrasto è un elemento importante del mondo visivo, in quanto è determinante nella percezione delle immagini; le proprietà visive che permettono le rappresentazioni cerebrali di un oggetto sono la forma, il colore, la trama, la profondità e il movimento; il contrasto è coinvolto nell’elaborazione di tutte queste proprietà. Un forma particolare di contrasto è il contrasto di luminanza, definito come la variazione di luminanza di uno stimolo visivo rispetto al suo livello medio o rispetto al livello medio dello sfondo. La maggior parte dei neuroni corticali visivi mostra un aumento sigmoidale della risposta rispetto al contrasto di luminanza di uno stimolo che cade nel campo recettivo; per questo motivo il contrasto è sempre stato considerato una modulazione dell’energia di uno stimolo. Ad ogni modo, evidenze comportamentali e psicofisiche suggeriscono che almeno una parte dei neuroni visivi corticali potrebbe mostrare un profilo non-monotonico in risposta al variare del livello di contrasto. Il nostro obiettivo era di esplorare ulteriormente le curve di risposta al contrasto (CRF) di neuroni nell’area V4 del macaco, punto intermedio di elaborazione del segnale visivo nella via ventrale. Per raggiungere questo scopo, il nostro approccio si è basato su una fine caratterizzazione delle curve di risposta al contrasto di singoli neuroni, poiché crediamo che questo possa costituire un fattore determinante per raggiungere una completa comprensione del significato del contrasto di luminanza nel sistema visivo. Il contrasto di luminanza, come elemento chiave per determinare la salienza di uno stimolo visivo, è anche un candidato ideale per studiare l’interazione fra attenzione endogena ed endogena. Una scena visiva contiene una quantità di informazioni nettamente maggiore rispetto a quelle che possiamo processare, ma quando apriamo gli occhi abbiamo la chiara impressione di capire quello che stiamo vedendo. Questo richiede la selezione delle informazioni rilevanti rispetto a quelle irrilevanti. L’attenzione visiva selettiva è il meccanismo neuro-cognitivo che assicura la selezione delle informazioni rilevanti per guidare il comportamento. Un certo numero di studi psicofisici e neurofisiologici hanno dimostrato che prestare attenzione ad uno stimolo aumenta la sensibilità percettiva e neuronale, in altre parole le risposte ad uno stimolo atteso aumenterebbero come se l’intensità dello stimolo fosse aumentata. Altri studi hanno invece riportato un effetto moltiplicativo dell’attenzione, cioè un aumento della risposta proporzionale all’intensità dello stimolo. L’allocazione delle risorse attentive può esser controllata in due modi. Da un lato l’attenzione può essere controllata sulla base del segnale retinico, in particolare variando la salienza degli elementi presenti nel campo visivo (ad esempio, può essere manipolata attraverso variazioni del contrasto di luminanza degli stimoli); questo meccanismo attenzionale è conosciuto con il nome di attenzione endogena o transiente o bottom-up. Dall’altro lato, l’attenzione po’ essere allocata volontariamente, sulla base di una strategia interna o endogena, conosciuta come controllo sostenuto o top-down. I meccanismi neuronali sottostanti a queste due forme attenzionali sono stati studiati approfonditamente, ma siamo ancora lontani da una completa comprensione delle modalità con cui interagiscono l’una con l’altra. Per questa ragione, abbiamo deciso di esplorare ulteriormente gli effetti dell’attenzione endogena sulle curve di risposta al contrasto di neuroni corticali visivi dell’area V4 del macaco, infatti una precisa caratterizzazione delle CRF potrebbe rappresentare un fattore determinante da prendere in considerazione per comprendere l’interazione fra attenzione endogena e contrasto di luminanza e per risolvere le discrepanze attualmente presenti in letteratura. Abbiamo registrato le risposte di singoli neuroni dal cervello del macaco sveglio e abbiamo testato i neuroni con vari tipi di stimoli visivi che coprivano l’intero intervallo di contrasti di luminanza (da zero al contrasto massimo) durante differenti stati attenzionali. Accanto ai neuroni con curve di risposta al contrasto tradizionali, abbiamo dimostrato la presenza di neuroni che non erano apprezzabilmente modulati dal contrasto, trovando quindi un possibile correlato neurofisiologico del fenomeno di invarianza percettiva al contrasto nel riconoscimento degli oggetti; ma soprattutto abbiamo individuato cellule che mostravano un profilo di risposta selettivo, non-monotonico. Gli ultimi due tipi di neuroni sono stati completamente trascurati in studi precedenti sulle CRF nell’area V4. Cosa ancora più importante, per i neuroni non-monotonici, il contrasto dovrebbe essere considerato come una proprietà elementare dello stimolo invece che un fattore che ne determina la forza. Inoltre, l’interazione fra attenzione e contrasto deve essere riconsiderata, in particolar modo per questa classe di neuroni.

Contrast is an important element of the visual world. It is one of the fundamental properties needed for image perception; the visual features that allow the cerebral representation of an object are shape, colour, texture, position, depth and movement; contrast is involved in the elaboration of all these properties. A particular form of contrast is luminance contrast, the physical quantity that specifies the relative variation in luminance of a visual stimulus compared to its averaged level or to the averaged level of the background. Most cortical visual neurons display a sigmoidal increase of their response with respect to the luminance contrast of a stimulus falling on their receptive field, and contrast has therefore been considered as a modulation of stimulus energy. However, behavioural and psychophysical evidence suggests that at least a fraction of cortical visual neurons might show a non-monotonic tuning profile in response to varying contrast levels. We aimed to further explore the contrast response function (CRF) of neurons in macaque area V4, an intermediate node along the ventral pathway of cortical visual processing. To pursue this goal, our approach mainly focused on a fine characterization of the CRF of individual neurons, as we believe that this may represent a critical factor to be taken into account in order to achieve a full understanding of the meaning of luminance contrast in the visual system. Luminance contrast, as a key factor to determine salience of a visual stimulus, is also an ideal candidate to study the interplay between exogenous and endogenous attention is. A typical visual scene contains a great deal more information than we can process, but when we open our eyes we have the clear impression of understanding what we see. This requires selecting relevant information out of the irrelevant noise. Visual selective attention is the neuro-cognitive mechanism that ensures selection of behaviourally relevant information to guide behaviour. A number of psychophysical and neurophysiological studies have shown that directing attention to a stimulus increases perceptual and neuronal sensitivity, so that responses to an attended stimulus are increased as they would be if stimulus intensity were increased. Other studies have instead reported a multiplicative effect of attention, namely a rescaling (or gain increase) of responses proportional to stimulus intensity. Deployment of visual selective attention can be controlled in two principal ways. On the one hand, attention can be deployed due to intrinsic properties of the retinal input, especially the relative salience of items in the visual field, that can be manipulated through changes in luminance contrast; this attentional mechanism is known as exogenous or bottom-up or transient control. On the other hand, attention can be deployed volitionally, on the basis of an internal or endogenous strategy, known as top-down or sustained control. Much is known about the neuronal mechanisms underlying these two forms of attentional deployment, but we are still far from a full understanding of the way in which they interact with one other. Therefore, we aimed also to further explore the effects of endogenous attention on the contrast response function (CRF) of V4 neurons as we believe that the fine characterization of the CRF of individual neurons may represent a critical factor to be taken into account in order to understand the interplay between endogenous attention and stimulus contrast. We recorded the responses of individual neurons from the brain of one behaving macaque, and tested the neurons with a set of stimuli that spanned the complete range of stimulus contrasts (from zero to nearly maximal) during different states of attention. Besides neurons with traditional CRFs, we were able to demonstrate the presence of neurons which were not appreciably modulated by contrast - a candidate correlate for the phenomenon of contrast invariance in object recognition - and, more importantly, of cells showing a non-monotonic tuning profile in response to varying stimulus contrast. The latter two types of neurons have been completely overlooked in past explorations of CRFs in area V4. Importantly, for non-monotonic tuned neurons, contrast is to be considered as a feature of the stimulus instead of a factor determining stimulus strength, and the interplay between contrast and attention should be especially reconsidered for this class of neurons.