The effects of neuromuscular fatigue on motor control and learning processes

Postural control is a multifactorial mechanism that involves several structures of the central nervous system (CNS). It is based on sensory-motor integration of a variety of signals to process information about the individual body segments and their state relative to the environment. Mechanisms of postural control can be divided into feedforward and feedback. The former are based on anticipatory neural inputs which allow for rapid responses to postural perturbations. They are based on internal models – a representation of the action, based on motor planning and expected effects on postural stability. The presence, intensity and characteristics of feedforward mechanisms depend on several factors, among which: preceding experience, direction and predictability of the perturbation. The second mechanism, slower, requires the elaboration of sensory-motor stimuli (visual, tactile, proprioceptive) coming from different body regions and the comparation with the desired motor output. It allows for corrections of task parameters (e.g., joint angles, muscle activation) differing from desired. Feedback processes require sensory-motor stimuli to be integrated and elaborated by several CNS regions, and thus are affected by delays. Prior experience with the task and practice allow the CNS to optimize these processes and to execute actions even in cases of perturbation and instability. This is true for both relatively simple motor actions such as grasping, and also for more complex actions like throwing. This process is named motor adaptation. It differs from de-novo learning since it does not imply learning a brand-new action, whereas it consists in the remodulation of neural inputs to the effectors (i.e., muscles) to optimize performance and reduce errors due to environmental (e.g., mechanical perturbations, changes in walking surface) or task parameters changes. Neuromuscular fatigue represents a physiological perturbation that transiently influences muscle characteristics. Performing a task in a fatigued state requires an update of the relative motor command. Acute effects of fatigue – defined as a transient reduction in muscle force and/or power – on performance, postural stability and injury risk, have been extensively studied, both in healthy and pathological populations. Surprisingly, just a few studies evaluated the effects of fatigue on motor learning (short-term) and motor retention (medium-long term) processes. The aim of the present thesis is to bridge these gaps in literature. In details: i)evaluate the effects of different exercise modalities on modulation of feedforward and feedback mechanisms; ii)investigate the effects of localized neuromuscular fatigue during a motor adaptation paradigm; iii)evaluate the long-term effects (savings) of experiencing muscle fatigue during motor adaptation using a novel postural paradigm. In the first chapter, a general overview of human postural control mechanisms and on the relative influence of fatigue is provided. Furthermore, concepts of motor learning and adaptation are discussed. The second chapter presents the effects of distinct exercise modalities on feedforward and feedback mechanisms of postural control. The third chapter focuses on the effects of localized muscle fatigue on performance and postural stability during motor adaptation. Furthermore, short-term effects on muscle activation at the level of single muscles and agonist-antagonist muscle pairs are investigated. In the fourth chapter, a novel paradigm to test motor adaptation is developed. In such paradigm, the effects of fatigue within the same experimental session (short-term) and the effects of experiencing muscle fatigue during the adaptation process itself on motor retention during a second exposure (long-term) are described. Finally, the last chapter summarizes the main results of each study, followed by a general conclusion, potential applications of the resulting evidence and future directions on the topic.

Il controllo posturale è un processo che coinvolge molteplici meccanismi del sistema nervoso centrale (CNS) basato sull’integrazione senso-motoria di segnali di diversa natura per identificare e processare informazioni relative ai singoli segmenti corporei ed all’ambiente circostante. I principali meccanismi che controllano la postura sono distinguibili in meccanismi ad input aperto (feedforward) ed a controllo retrogrado (feedback). I primi permettono una risposta rapida e stereotipata ad una perturbazione, attraverso la trasmissione di un input neurale che anticipa la perturbazione stessa. La presenza e le caratteristiche dei meccanismi a feedforward dipendono da vari fattori, tra cui l’esperienza pregressa, l’intensità, la direzione e la prevedibilità della perturbazione. Il secondo meccanismo, più lento, implica la trasmissione sovra-spinale ed elaborazione di stimoli sensomotori in più aree del CNS per correggere i parametri dell’azione (e.g. velocità, angoli articolari). L’esperienza – e quindi la pratica – permette al CNS di ottimizzare l’esecuzione di compiti motori in condizioni perturbate. Ciò avviene sia per gesti relativamente semplici (e.g. prensione), sia per i più complessi (e.g. puntamento di oggetti). Questo processo è detto adattamento motorio. Rispetto all’apprendimento de-novo – che implica l’acquisizione “da zero” di abilità/gesti motori – consiste nella rimodulazione degli input motori per mantenere la performance e ridurre gli errori causati da fattori ambientali (e.g. perturbazione meccanica) o del task stesso. In questo contesto, la fatica neuromuscolare (NMF) costituisce una perturbazione fisiologica che modifica transitoriamente le proprietà e la risposta muscolare. La NMF – qui intesa come riduzione estemporanea della forza e/o potenza muscolare – è stata largamente studiata in relazione agli effetti acuti sulla performance, sull’equilibrio posturale e sul rischio di infortunio, sia nella popolazione sana che in condizioni patologiche. Al momento pochi studi hanno esaminato gli effetti della NMF sui processi di apprendimento (breve termine) e di ritenzione del gesto appreso (medio-lungo termine). Gli obiettivi di questa tesi sono di colmare queste lacune e nello specifico: i) valutare gli effetti di diverse modalità di esercizio fisico sulla modulazione dei meccanismi a feedforward e feedback; ii) investigare gli effetti della NMF localizzata a livello dei muscoli posturali durante un paradigma di adattamento motorio nel reaching task; iii) valutare gli effetti a lungo termine (ritenzione/savings) determinati dallo stato di affaticamento durante il processo di adattamento motorio utilizzando un innovativo paradigma posturale. Nel primo capitolo si fornisce una panoramica sui meccanismi di controllo posturale, di come essi siano influenzati dalla fatica e si introduce il concetto di apprendimento motorio e adattamento. Il secondo capitolo presenta gli effetti di diverse modalità di esercizio sui meccanismi di controllo posturale a feedforward e feedback. Il terzo capitolo si concentra sugli effetti dell’affaticamento localizzato sulla performance e la stabilità posturale durante un paradigma di adattamento motorio (reaching task). Sono inoltre analizzati gli effetti a breve termine sull’attivazione dei singoli muscoli e di coppie di muscoli agonista-antagonista. Nel quarto capitolo viene illustrato lo sviluppo di un paradigma innovativo per misurare l’adattamento motorio e sono descritti gli effetti della NMF durante la medesima sessione (breve termine) e gli effetti a medio-lungo termine dell’esposizione alla NMF durante l’adattamento, valutati attraverso la ritenzione (savings) in una seconda sessione. Infine, il capitolo finale delinea i principali risultati dei singoli studi, seguito da una conclusione generale che sottolinea possibili applicazioni dei risultati e suggerisce indicazioni future.